美国中央情报局成立之初的办公地点设在华盛顿地区的林肯纪念碑附近。
1961年后，美国中央情报局的总部搬迁到华盛顿特区与弗吉尼亚州交界处的波托马克河边的兰利，占地约200多亩。美国中央情报局总部的组织机构非常庞大。 美国中央情报局是美国从事情报分析、秘密人员情报搜集和隐蔽行动的重要机构。
美国中央情报局局长也是中央情报主任，他负责管理整个美国情报界的活动。该局分为四个主要组成部分，每一部分由一名副局长领导，还有六个直接归局长和副局长领导的办公室、总审计办公室、总监办公室、平等就业机会办公室、人事主任办公室、政策与计划主任办公室。四个主要组成部分是：管理处、行动处、科技处、情报处。
管理处下设通讯、后勤、安全、财务、医疗服务、人事、训练与教育、数据处理科；行动处下设反情报、国外情报、隐蔽行动、中央掩护科，评价、计划和设计科，具体人数保密但估计有20000人左右 ；
情报处下设管理与分析、武器控制情报、搜集需求与评价科，五个地区办公室和五个职能办公室，外加一独立的中心；科技处于1962年成立，当时称之为研究处。美国中央情报局不同于其他美国政府机构，它无需公开其预算，雇员人数或工作情况。 姓名 任期 罗斯科·亨利·希伦科特（海军少将） 1946年1月23日－1946年6月10日 霍伊特·桑福特·范登堡（空军中将） 1946年6月10日－1947年5月1日 罗斯科·亨利·希伦科特（海军少将） 1947年5月1日－1950年10月7日 沃尔特·比德尔·史密斯（陆军中将） 1950年10月7日－1953年2月9日 艾伦·杜勒斯 1953年2月26日－1961年11月29日 约翰·亚历克斯·麦科恩 1961年11月29日－1965年4月28日 小威廉·弗朗西斯·雷伯恩（退役海军中将） 1965年4月28日－1966年6月30日 理查德·赫尔姆斯 1966年6月30日－1973年2月2日 詹姆斯·罗德尼·施莱辛格 1973年2月2日－1973年7月2日 威廉·科尔比 1973年9月4日－1976年1月30日 老布什（后任美国总统） 1976年1月30日－1977年1月20日 斯坦斯菲尔德·特纳（退役海军上将） 1977年3月9日－1981年1月20日 威廉·约瑟夫·凯西 1981年1月28日－1987年1月29日 威廉·韦伯斯特 1987年5月26日－1991年8月31日 罗伯特·盖茨（后任国防部长） 1991年11月6日－1993年1月20日 詹姆斯·伍尔西 1993年2月5日－1995年1月10日 约翰·马克·多伊奇 1995年5月10日－1996年12月15日 乔治·约翰·特尼特 1997年7月11日－2004年7月11日（2004年6月3日辞职） 约翰·麦克劳林 2004年7月11日－2004年9月24日（代理） 波特·戈斯 2004年9月24日－2006年5月5日 迈克尔·海登（退役空军上将） 2006年5月5日－2009年2月12日 莱昂·帕内塔（后任国防部长） 2009年2月13日-2011年 戴维·彼得雷乌斯（原美军驻阿富汗司令官） 2011年9月6日-2012年11月9日 约翰·布伦南2013年3月8日-现任
上任局长为戴维·彼得雷乌斯（2011年-2012年11月9日），在奥巴马连任之后，第一位职位变动的高官。继任者为约翰·布伦南。美国中央情报局局长，由美国总统直接任命，还担任总统和国会的高级情报顾问，常被称为总统的“耳朵”。中情局成立后，杜鲁门总统每天接见的第一个人总是中情局局长。
中情局历史上时间最长的局长，是在1953年至1961年冷战期间上任的艾伦·杜勒斯。上任时杜勒斯56岁，年届花甲，头发灰白，戴着一副眼镜，叼着一只烟斗，颇有学者派头，给人一种斯斯文文的感觉。实际上他却精力充沛、老谋深算、极有心计。美国人都戏称他为美国中央情报局的“狐狸局长”。
杜勒斯对美国中央情报局的贡献在于，他顶住了麦卡锡对美国中央情报局的攻击，使得美国中央情报局在一些关键问题上取代了国务院的作用，成为推行美国对外政策的主要工具，提高了美国中央情报局在美国国内的威望。
另一位重要人物是，1997年上任到2004年离职的特尼特，整整干满了7年，在位时间仅次于在艾伦·杜勒斯。1997年7月11日，特尼特成为克林顿的第三任中情局局长。
2001年1月，布什上台后要求特尼特留任，特尼特成为CIA第一位在变更总统后连任局长职位的人。在特尼特出任中情局首脑的前5年，这个美国最重要的情报机构先后换了3任局长，长期处于不稳定的状态。正因为如此，美国的情报界人士认为，特尼特在担任中情局局长期间的最大功劳之一就是使得CIA能够保持长期稳定。 根据美国1947年的《国家安全法案》，中情局没有国内任务，也没有逮捕权。中情局的主要职责就是为总统的国家安全决策提供依据，中情局局长是国家安全委员会的情报顾问，这确立了中情局在美国情报界的地位，它是最接近国家安全决策程序的情报机构。但美国情报界的各个机构都保持了相当程度的独立性，中情局局长并不能对其它情报机构发号施令，而只是起协调作用。
主要有以下五种职能：
1、向国家安全委员会提供协调政府各部门和机构有关国家安全方面情报活动的情况；
2、向国家安全委员会提供协调政府各部门和机构有关国家安全方面情报活动的建议；
3、联系和评价有关国家安全的情报，为政府内部适当传播情报，在适当的地点提供有用的机构和设施；
4、为现存情报机构的利益，从事共同关心的辅助服务，以便更有效、更集中地执行国家安全委员会的决定；
5、履行影响国家安全的有关情报的其它职能和义务，以便国家安全委员会能随时进行指导。
20世纪90年代初开始，美国中央情报局逐渐将工作重点转向搜集经济情报和其他国际上的一些热点问题，如搜集敌对国的经济政策、军事发展规划、反恐怖主义、防止核武器扩散和防止国家机密泄露等问题。克林顿政府明确指示美国中央情报局在国际新形势下主要有三大使命：
1、努力掌握介入武器扩散和恐怖活动的国家的情况，其中最突出、最主要的国家是朝鲜和伊朗。
2、严密注视那些一旦它们的政治和经济发生不利的变化可能会使美国感到不安的国家的情况，比如俄罗斯和中国。
3、尽一切努力协助美国政府确保美国企业能在国外生意场中进行公平交易。有时候为了从敌国手中夺走经济合同而进行的一切收买或行贿活动，以保障美国企业在生意场上的竞争中赢得胜利。
