奈克斯特·奥特曼消灭了THE ONE的5年后。THE ONE的碎片散到世界各地，化成不同的异生兽。为了应付异生兽，人类成立了TLT与之对抗。孤门一辉是TLT的新成员，正当孤门前往TLT的基地时，他遇上了异生兽袭击，幸得奈克赛斯·奥特曼相救，这便是孤门与奈克赛斯的初次邂逅 。当孤门正式上阵的时候，再次遇上奈克赛斯，但西条风副队长却认为他是异生兽，对他展开了攻击，且亦得到说明者CIC的认同，孤门对于此举大感不解，对工作感到迷失。随后，异生兽们竟学会了进化，变得相当巨大，奈克瑟斯便变成红色青年形态，并展开亚空间“美塔领域”进行战斗，这个空间就连夜袭队的铬金切斯特战机也不能进入。就在世人一无所知的情况下，奈克赛斯把异生兽消灭。在一次战斗中，奈克赛斯腿部受伤，变回姬矢准后更受到西条及孤门的追捕，孤门见姬矢伤势便知道他是奈克赛斯。这时姬矢只好唤出适能者专用的飞行物体逃走，孤门在触碰飞行物体时感到了姬矢准的过去充满悲伤。这次姬矢准又再次看到异生兽出现，正想变身之时竟遇到一个黑暗巨人袭击。这黑暗巨人不但与奈克赛斯力量相若，更可化解“美塔领域”，变成“黑暗领域”，令奈克瑟斯陷入苦战之中。这巨人正是黑暗浮士德。此时夜袭队开发出突击合体的阵式，铬金切斯特战机合体成为强击切斯特便可突入“美塔领域”。对于奈克瑟斯而言可谓多了一个可靠的战友。
一天孤门去到女友莉子家中，竟发现空无一物，而且荒废甚久，孤门觉得情况有异。追查下竟发现莉子与家人已在半年前车祸中死去。原来莉子被某人赐予了重生的力量，但其实只是变成一个傀儡，她会在不自觉的情况下变成黑暗浮士德。奈克瑟斯与黑暗浮士德展开最后之战时，异生兽的攻击几乎击中孤门时，莉子突然觉醒过来，为孤门挡了这一击，黑暗浮士德顿时鲜血狂喷。当孤门回到真实空间时，莉子已陷入濒死的边沿，无奈的孤门只好抱着她、看着她化成光消失于眼前。
浮士德事件其实幕后的黑手正是前TLT的副队长——沟吕木真也。数年前沟吕木真也在行动中与黑暗梅菲斯特邂逅，在黑暗力量的诱惑下，沟吕木便出卖灵魂，与黑暗梅菲斯特结合。
与奈克赛斯的多次恶斗下，两人仍分不出胜负。这时黑暗梅菲斯特竟唤出姬矢准第一头对付的异生兽——“地狱三头犬”伽鲁贝洛斯。姬矢准悲伤的回忆和恐惧竟再次被唤起，陷于苦战。且经过多番的战斗下，姬矢准的身体已破损不堪，加上其随后被TLT捉拿进行实验，身体情况更是雪上加霜。此时黑暗梅菲斯特派出异生兽库土拉引诱奈克瑟斯到终焉之地决战。被奈克瑟斯多次救回的夜袭队也终于对奈克瑟斯认同，更利用铬金切斯特战机的终极射线唤醒晕倒的奈克瑟斯。奈克赛斯与黑暗梅菲斯特终在火光中双双消失。在光芒之中孤门见到姬矢准，他便预言光会被某人继承，当异生兽再度出现的时候，新的奥特曼出现了 。 姬矢准消失后，异生兽依然继续出现，这时一个蓝色的奈克赛斯站立于众人眼前。 战斗过后，孤门在附近一带搜查时，发现一个可疑的少年，于是便跟踪他。从伤势上，孤门可以肯定这少年便是适能者。孤门道明来意后，与少年千树怜成为了好友，并承诺会保守秘密。TLT亦对千树怜起了疑心，派出MP的野野宫瑞生跟踪怜。不过瑞生不但跟踪失败，还与怜成为了朋友，甚至开始爱上了他。 在孤门和瑞生追查下，发现怜与一个名为“普罗米修斯之子计划”有关。在说明者的说明下得知这是一个优质因子婴儿的培育计划，怜是从美国逃出来的。
在终焉之地之战后失踪的沟吕木真也再现于人前，但却失去了记忆。他更与一个父母被他间接杀害的小女孩为伴。 后来沟吕木被TLT捉拿了，在囚室间他恢复了记忆，更得知自己只是黑幕的傀儡，沟吕木决心在死前与那女孩再见面，于是胁持瑞生离开。在同一时间，黑暗梅菲斯特的力量已与MP的三泽广之结合。孤门和西条在追捕沟吕木真也时，三泽突然变身成黑暗梅菲斯特II攻击众人，幸好怜及时变身成奈克赛斯阻止了黑暗梅菲斯特II，不过却陷入苦战。回复人性的沟吕木利用自己的意志和光再次变身成梅菲斯特，沟吕木舍命把黑暗梅菲斯特II固定，奈克赛斯只好无奈把两人一同消灭，沟吕木最终死在了西条的怀里 。 作为“普罗米修斯之子计划”的失败作，怜的身体日渐衰弱，但这次的异生兽却有展开领域的能力，使奈克赛斯不能展开“美塔领域”，迫于无奈在真实世界作战。梅嘎福拉什及伽鲁贝洛斯都被打败后，“未知之手”只好利用过去所有异生兽合成强力异生兽伊兹麦鲁，怜亦只好冒死出战。奈克瑟斯一直陷于苦战，在危急关头下，幸得说明者鼓励，令奈克瑟斯再次站起来并打败伊兹麦鲁。事后怜已疲倦得倒下，幸好补完药物“拉斐尔”及时完成，怜才得以续命。怜之后，下一个适能者竟是西条副队长，同时石堀队员亦露出了真面目。原来石堀队员正是黑暗扎基，而杀死西条的父母、沟吕木变成黑暗梅菲斯特都是他一手安排，目的是令西条心中充满仇恨。当西条变成奈克赛斯时，立即被忘川侵蚀，黑暗扎基因此得到解放，而且因着西条心中充满仇恨变得更强。
孤门奋不顾身地进入忘川救回西条，而光之纽带亦于同时降临到了孤门身上。孤门联想起姬矢和怜的变身，大喊一声奈克瑟斯便立即变身。不过孤门仍不是扎基的对手，完全被对手牵制着。这时突然姬矢、怜出现于孤门的脑海中，奈克瑟斯立即变成了红色青年形态反击，之后孤门又变成了蓝色青年形态战斗，就在那时，人群突然想起当年的THE NEXT的事件，他们都纷纷为奈克瑟斯打气。在人们的鼓励下，孤门终于解放出「第一来访者」的力量，变成了诺亚·奥特曼。诺亚以压倒性的力量把扎基轰到太空，更以闪电·诺亚把扎基消灭。 事后虽然异生兽仍继续出现，但是TLT已把灾害降至最低，并且放弃替目击者洗脑的做法，每人都怀着希望为明天而战 。
